競輪祭女子王座戦の起源は過去、競輪祭において行われていた「ガールズグランプリトライアルレース（FII）」が由来となっている。2018年度に競輪祭（GI）が4日制から6日制（ナイター）開催に変更となったことに伴い、ガールズグランプリ出場を賭けた最後の機会として、ガールズグランプリトライアルレースが新たに実施された。（2レース制×2トーナメント）
2019年度の「ガールズグランプリトライアル2019」より「ガールズA」を「トパーズ」、「ガールズB」を「アメジスト」とした。この名称の由来は、競輪祭で実施される「ダイヤモンドレース」にちなみ、同じ宝石である「トパーズ」と「アメジスト」を充て、ガールズグランプリトライアル2019に出走するガールズケイリン選手の明るさや華やかさをイメージした。また、それぞれの宝石は誕生石となっており、「トパーズ」は小倉で競輪が発祥した1948年11月、「アメジスト」は北九州市が発足した1963年2月にちなんだものである。同競走は2022年度まで行われ、優勝した選手は当該年に実施されるガールズグランプリの出場権を付与された。

2023年に行われたガールズケイリンのリブランディングにおいて、新コンセプト「プロスポーツ競技のまんなかへ」のもと、誰にとってもメジャーな公正かつ安全なプロスポーツ競技を目指すこととなった。
このコンセプトに基づき、ガールズケイリンのレース体系の再構築が行われ、2023年度より男子同様にグランプリを頂点としたレース体系とするため、これまで行われてきた単発レースの整理を行うと共にGIトーナメントを新たに設けて、ガールズグランプリをGP、オールガールズクラシック、パールカップ、競輪祭女子王座戦3つの新設トーナメントをＧI格付けとした。（2025年度より女子オールスター競輪が追加）
その際、前述のガールズケイリントライアルから勝ち上がりを改め、競輪祭女子王座戦は4R制×1トーナメントの体系で行われることとなった。

　競輪祭女子王座戦（GI）の名称は、「競輪祭」が過去「競輪王決定戦」と称されていたことや、「競輪祭新人王戦」が行われていた歴史を踏まえ、競輪祭における女子GI優勝者を決するトーナメントであることを分かりやすく示したものである。
競輪祭女子王座戦の選考は、単発競走を除いた決勝1～3位の回数上位者を主とした計28人を選抜する。
また、同開催の最終日が当該年ガールズグランプリ選考期間の最終日となっており、出場権を賭けた最後の舞台となっている。